Flygvapnets underrättelseskola har sina rötter i Fototolkskolan, vilken sedan 1962 hade tillhört armén. Fototolkskolan var lokaliserade till Försvarsstabens lokaler i fastigheten Tre Vapen på Banérgatan i centrala Stockholm. Under början av 1973 antog riksdagen en proposition gällande att skolan skulle överföras till Flygvapnet och lokaliseras till Nyköpings garnison och samlokaliseras med Södermanlands flygflottilj (F 11). Den 1 juli 1973 överfördes skolan till Flygvapnet, men det tog ett år (1 juli 1974) innan skolan flyttade in på flottiljen i Nyköping.[2] I samband med att skolan kom till Nyköping, antogs namnet Underrättelseskolan (UndS). Skolan övertog 111. spaningsflygdivisionen tidigare förläggningsbyggnad. Under de första åren var skolan underställd Operations- och Underrättelseavdelningen (OpUnd) vid flottiljen. År 1976 uppgick skolan tillsammans med underrättelsekompani, och bildade Underrättelseenhet, vilken var direkt underställd flottiljchefen.[3]
År 1975 antog riksdagen regeringens proposition 1975:75, med det beslutades att två flottiljadministrationer inom Flygvapnet skulle avvecklas, där F 11 i Nyköping var en av dem.[2] Därmed beslutades även att Flygvapnets underrättelseskola skulle omlokaliseras till ett kvarvarande flygvapenförband. Valet föll på Bråvalla flygflottilj i Norrköping. Den 1 juli 1980 omlokaliserades skolan tillsammans med Spanings- och underrättelsedetaljen vid Första flygeskadern till Norrköpings garnison och samlokaliserades med Bråvalla flygflottilj. Till en början övertogs 132. jaktflygdivisionen tidigare förläggningsbyggnad. I maj 1982 stod de nya lokalerna till enheterna färdiga, som fick namnet "37". Vid F 13 blev skolan även en självständig enhet, direkt underställd flottiljchefen. År 1984 fastställdes officiellt namnet Flygvapnets underrättelseskola (FV UndS), skolan fick därmed en ställning som en av Flygvapnets fackskolor.[3]
Genom försvarsbeslutet 1992 stod F 13 på tur att avvecklas, ett försvarsbeslut som åter berörde Flygvapnets underrättelseskola. Som ny garnisonsort kom flera alternativ att utredas, bland annat Malmslätt och Karlsborg. I Karlsborgs garnison var vid denna tid Arméns underrättelseskola förlagd, men även F 6 (Västgöta flygflottilj) en flygflottilj inom svenska flygvapnet som verkade i olika former åren 1939–1994, fanns då grupperad i garnisonen. Dock föll valet till sist på Uppsala garnison och Flygvapnets Uppsalaskolor. Under sommaren 1994 flyttades skolan från Norrköping till Uppsala, där den lokaliserades provisoriskt till östra elevflygeln. I juni 1995 stod skolans nya lokaler färdiga, då den västra elevflygeln vid F 20 (by57) hade renoverats och färdigställts efter skolan behov.[3]
Åren 1995–1996 gjordes en statlig utredning om försvarsgrensgemensamma utbildningsplattformar. Där bland annat Försvarsmaktens underrättelse- och säkerhetscentrum (FMUndSäkC) skulle bildas den 1 januari 1998. Detta genom att Arméns underrättelseskola och Flygvapnets underrättelseskola avvecklades, och införlivades med Försvarets tolkskola, och tillsammans sammanfördes till det nya förbandet FMUndSäkC i Uppsala. Den 14 januari 1998 överlämnade chefen F 20 genom en ceremoni sina två skolor till chefen FMUndSäkC.[3] Förutom skolornas uppgifter, ärvde även FMUndSäkC traditionerna från de två avvecklade skolorna.[4]